剧情发生在《伊苏 2》的两年之后，亚特鲁・克里斯汀返回到了米内亚镇，在他与老朋友见面后，决定只身远航，前往塞尔塞塔……

在击败达姆并为埃斯特里亚带来和平的两年后，亚特鲁与他的冒险伙伴多吉回到了米内亚镇。朋友们重逢了，人们为他们的英雄欢呼，一切似乎都很好，但空气中却有一种看不见的邪恶在隐约可见。

当亚特鲁去找预言家萨拉时，她告诉他在塞尔塞塔的土地上有一个更大的黑暗，并要求这个红发的剑客去那里寻找这个神秘背后的真相。因此，亚特鲁在半夜神不知鬼不觉地溜走了，开始了他的下一次冒险。

在塞尔塞塔，亚特鲁将了解到罗蒙帝国的野心，与神秘的黑暗部族作战，该部族试图复活他们死去多年的领袖，并发……显示全部现塞尔塞塔本身的古老历史以及它与伊苏大陆的联系。一个被遗忘的长有翅膀的种族的最后一个幸存者掌握着可能使黑暗重现于这片土地的力量，而只有亚特鲁能够阻止它。